Chemical composition, antioxidant properties and antimicrobial activity of Mexican propolis

Abstract

In Mexico, propolis is offered for its antioxidant activity and antimicrobial activity, so it is necessary to perform its analysis using quality standards. The objective of the present study was to determine the chemical composition of eight propolis from different municipalities of the states Estado de Mexico, Michoacan, Guanajuato, Veracruz, and Puebla. To demonstrate its biological activity, the antioxidant activity was evaluated, and with reference strains of Staphylococcus aureus, Escherichia coli, and Candida albicans the antimicrobial activity was evaluated. The samples from the municipalities of the states Estado de Mexico and Michoacan presented flavonoids, phenols, and terpenes which confer both an increased antioxidant activity and antimicrobial action. Samples from the municipalities of the states of Puebla, Veracruz, and Guanajuato contain terpenes in low quantities, resulting in decreased biological activity and non-compliance with quality specifications. The importance of studying the chemical composition of propolis associated with its biological activity in specific tests was demonstrated.

https://doi.org/10.15174/au.2020.2435
PDF (Español (España))

References

Ahn, E. K., & Oh, J. S. (2013). Lupenone Isolated from Adenophora triphylla var. japonica Extract Inhibits Adipogenic Differentiation through the Downregulation of PPARγ in 3T3-L1 Cells. Phytotherapy Research. 27(5), 761-766. doi:10.1002/ptr.4779

Akca, A., Akca, G., Toksoy, F., Macit, E., Pikdöken, L., Özgen, I. (2016). The Comparative Evaluation of the Antimicrobial Effect of Propolis with Chlorhexidine against Oral Pathogens: An In Vitro Study. BioMed Research International, 2016(3627463). doi.org/10.1155/2016/3627463

Almeida, F., Torres, J., Rodrigues, B., Sousa de Melo, T., Almeida da Silva, A., de Castro, G., Chaves, M., & Satyanarayana, V. (2012). Antihyperglycemic and hypolipidemic effects of α, β-amyrin, a triterpenoid mixture from Protium heptaphyllum in mice. Lipids in Health and Disease, 11(98), 2-8. doi:10.1186/1476-511X-11-98

Balouiri, M., Sadiki, M., & Ibnsouda, K. (2016). Methods for in vitro evaluating antimicrobial activity: A review. Journal of Pharmaceutical Analysis, 6(2), 71-79. doi.org/10.1016/j.jpha.2015.11.005

Bankova V. (2000). Propolis: recent advances in chemistry and plant origin. Apidologie, 31(1), 3-15. doi:10.1051/apido:2000102

Bankova, V. (2005). Chemical diversity of propolis and the problem of standardization. Journal of Ethnopharmacology, 100(1-2), 114-117. doi: 10.1016/j.jep.2005.05.004

Bankova, V., Bertelli, D., Borba, R., Conti, B., Barbosa da-Silva, I., Danert, C., Nogueira, E., Falcão, S., Isla, M., Nieva, M., Papotti, G., Popova, M., Basso, S. K., Salas, A., Frankland, S. A., Vilczaki, S., Sforcin, J., Simone-Finstrom, M., Spivak, M., Trusheva, B., Vilas-Boas, M., Wilson, M., & Zampini, C. (2016). Standard methods for Apis mellifera propolis research. Journal of Apicultural Research, 56(SI3), 1-49. doi:10.g/10.1080/00218839.2016.1222661

Barbosa, M., & Mandarim-de-Lacerda, C. (2010). Beneficial Effects of Olive Oil Compared with Fish, Canola, Palm and Soybean Oils on Cardiovascular and Renal Adverse Remodeling due to Hypertension and Diabetes in Rat. En Preedy, V. & Watson, R. (Ed.), Olives and Olive Oil in Health and Disease Prevention (pp. 787-794). London:Academic Press

Barrón-Yánez, R., García-Mateos, M., Soto-Hernández, M., Colinas-León, T., & Kite, G. (2011). Flavonoides y actividad antioxidante de Calia secundiflora (Ort.) Yakovlev. Revista Fitotecnia Mexicana, 34(3), 151-157.

Bedascarrasbure, E. (2006). Propóleos. Caracterización y normalización de propóleos argentinos. Revisión y actualización de componentes y propiedades químicas. Argentina: Magna.

Bracho, J., Rodríguez, C., & Llanes, F. (2009). Triterpenos pentacíclicos en propóleo. Revista de la Sociedad Química del Perú, 75(4), 439-452.

Cheng, A., Han, X., Wu, Y., & Lou, H. (2014). The Function and Catalysis of 2-Oxoglutarate-Dependent Oxygenases Involved in Plant Flavonoid Biosynthesis. International Journal of Molecular Sciences, 15(1), 1080-1095. doi:10.3390/ijms15011080

CLSI/M44-A2, Clinical and Laboratory Standards Institute (2009). Method for Antifungal Disk Diffusion Susceptibility Testing of Yeasts. Recuperado el 26 de febrero de 2018 de https://clsi.org/media/1634/m44a2_sample.pdf

CLSI/M26-A, Clinical and Laboratory Standards Institute (2009). Methods for Determining Bactericidal Activity of Antimicrobial Agents. Recuperado el 26 de febrero de 2018 de https://clsi.org/media/1462/m26a_sample.pdf

Christov, R., Bankova, V., Hegazib, A., El Hadyc, F., & Popov, S. (1997). Chemical Composition of Egyptian Propolis. Zeitschrift für Naturforschung, 53c, 197-200.

Cho, M., Ryu, M., Jeong, Y., Chung, Y., Kim, D., Cho, H., Kang, S., Han, J., Chang, M., Lee, C., Jin, M., Kim, H., & Oh, S. (2009). Cardamonin suppresses melanogenesis by inhibition of Wnt/beta-catenin signaling. Biochemical and Biophysical Research Communications, 390(3), 500-505. doi: 10.1016/j.bbrc.2009.09.124

Delgado, M., Andrade, J., & Ramírez, C. (2015). Caracterización fisicoquímica de propóleos colectados en el Bosque La Primavera Zapopan, Jalisco. Revista Mexicana de Ciencias Forestales, 6(28), 74-87.

Dilika, F., Bremner, P., & Meyer, J. (2000). Antibacterial activity of linoleic and oleic acids isolated from Helichrysum pedunculatum: a plant used during circumcision rites. Fitoterapia, 71(2000), 450- 452.

Delgado, M., Andrade, J., & Ramírez, C. A. (2015). Caracterización fisicoquímica de propóleos colectados en el Bosque La Primavera Zapopan, Jalisco. Revista mexicana de ciencias forestales, 6(28), 74-87.

Diario Oficial de la Federación (DOF) (2017). Norma Oficial Mexicana: Propóleos, producción y especificaciones para su procesamiento. NOM-003-SAG/GAN-2017. Tomo DCCLXIX (6). 27-35.

During, A., & Larondelle, Y. (2013). The O-methylation of chrysin markedly improves its intestinal anti-inflammatory properties: Structure–activity relationships of flavones. Biochemical pharmacology, 86(379850), 1739-1746. doi: 10.1155/2013/379850

Elejalde, J. (2001). Estrés oxidativo, enfermedades y tratamientos antioxidante. Anales de Medicina Interna, 18(6), 326-335.

Farré, R., Frasquet, I., & Sánchez, A. (2004). El própolis y la salud. Ars Pharmaceutica, 45(1), 23-43. doi:10.30827/ars.v45i1.5105

Falcone, F., Rius, S., & Casati, P. (2012). Flavonoids: biosynthesis, biological functions and biotechnological applications. Frontiers in Plants Science, 222(3), 1-15. doi: 10.3389/fpls.2012.00222

Fang, Y., Sang, H., Yuan, N., Sun, H., Yao, S., Wang, J., & Qin, S. (2013). Ethanolic extract of propolis inhibits atherosclerosis in ApoE-knockout mice. Lipids in Health and Disease, 12(123), 1-6. doi:10.1186/1476-511X-12-123

Flores, I., Moreno, M., Londoño, A., & Cruz, T. (2016). Use of Mexican Propolis for the Topical Treatment of Dermatomycosis in Horses. Open Journal of Veterinary Medicine, 6, 1-8. doi:10.4236/ojvm/2016.61001

Gallo, M., & Sarachine, M. (2009). Biological Activities of Lupeol. International Journal of Biomedical and Pharmaceutics Sciences, 3(1), 46-66.

García, M., Medina, R., Hidalgo, P., Delgado, M., Truffin, E., & Gómez, R. (2007). Actividad in vitro del Propóleos frente a Patógenos Bacterianos aislados de Infecciones Humanas. Latin American Journal of Pharmacy, 26(1), 100-102.

Gaviria, M., Quijano, C., Pino, J., & Madriñán, S. (2011). Chemical Composition and Antibacterial Activity of the Essential Oil of Drimys granadensis L.f. Leaves from Colombia. Chemistry and Biodiversity, 8(3), 532-539. doi.org/10.1002/cbdv.201000170

Geckil, H., Ates, B., Durmaz, G., Erdogan, S., & Yilmaz, I. (2005). Antioxidant, Free Radical Scavenging and Metal Chelating Characteristics of Propolis. American Journal of Biochemistry and Biotechnology, 1(1), 27-31. doi: 10.3844/ajbbsp.2005.27.31

Giriwono, P., Shirakawa, H., Ohsaki, Y., Hata, S., Kuriyama, H., Sato, S., Goto, T., & Komai, M. (2013). Dietary supplementation with geranylgeraniol suppresses lipopolysaccharide-induced inflammation via inhibition of nuclear factor-KB activation in rats. European Journal of Nutrition, 52(3), 1191-1199. doi: 10.1007/s00394-012-0429-y

González, G. A. (1997). Propóleos: un camino hacia la salud. La Habana, Cuba, Pablo de la Torriente.

Hernández, J., Goycoolea, F., Quintero, J., Acosta, A., Castañeda, M., Domínguez, Z., Robles, R., Vázquez-Moreno, L., Velázquez, E., Astiazaran, H., Lugo, E., & Velázquez, C. (2007). Sonoran Propolis: Chemical Composition and Antiproliferative Activity on Cancer Cell Lines. Planta Medica, 73(14), 1469-1474. doi: 10.1055/s-2007-990244

Hernández, M., Cerón, A., Abraham, M., García, J., Chávez, V., Zarate, J., & Ávila, F. (2016). Características físico-químicas y capacidad antioxidante de los propóleos del Estado de Guanajuato. Recuperado el 15 de junio de 2018 de https://www.researchgate.net/publication/311410961_Caracteristicas_fisico-quimicas_y_capacidad_antioxidante_de_los_propoleos_del_Estado_de_Guanajuato

Hernández-Zarate, M., Abraham-Juárez, M., Cerón-García, A., Gutiérrez-Chávez, D., Gutiérrez-Arenas, D., & Ávila-Ramos, F. (2017). Contenido de flavonoides, fenoles y actividad antioxidante de propóleos colectados en Guanajuato, México. Investigación y Desarrollo en Ciencia y Tecnología de Alimentos, 2(2017), 607-612.

Inoue, Y., Hada, T., Shiraishi, A., Hirose, K., Hamashima, H., & Kobayashi, S. (2005). Biphasic Effects of Geranylgeraniol, Teprenone and Phytol on the Growth of Staphylococcus aureus. Antimicrobial Agents and Chemotherapy, 49(5), 1770-1774. doi: 10.1128/AAC.49.5.1770-1774.2005

Instituto Nacional para el Federalismo y el Desarrollo Municipal (INAFED) (2015). Enciclopedia de los municipios y delegaciones del Estado de México. Recuperado el 24 de junio de 2018 de http://www.inafed.gob.mx/work/enciclopedia/EMM15mexico/municipios/15121a.html

Instituto Nacional de Estadística y Geografía (INEGI). (2009). Prontuario de información geográfica municipal de los Estados Unidos Mexicanos. Tianguismanalco, Puebla. Clave geoestadística 21175. Recuperado el 24 de junio de 2018 de www3.inegi.org.mx

Jiang, Y., Wu, N., Fu, Y., Wang, W., Luo, M., Zhao, C., Zu, Y., & Liu, X. (2011). Chemical composition and antimicrobial activity of the essential oil of Rosemary. Environmental Toxicology and Pharmacology, 32(1), 63-68. doi:10.1016/j.etap.2011.03.011

Koneman, E. W., Allen, S. D., Dowell, V. R. & Sommers, H. M. (2006). Diagnóstico Microbiológico. Texto y atlas en color. México: Médica Panamericana.

Limón, D., Díaz, A., Mendieta, L., Luna, F., Zenteno, E., & Guevara J. (2010). Los flavonoides: mecanismo de acción, neuroprotección y efectos farmacológicos. Mensaje Bioquímico. XXXIV: 143-154.

Londoño, A., Ávila, J., Canales, M., Hernández, C., Serrano, R., Flores, C., Durán, A., Penieres, G., García, G., & Cruz, T. (2010). Antibacterial comparative study extracts of Mexican propolis and of three plants which use Apis mellifera for its production. Journal of Animal and Veterinary Advances, 9(8):1250-1254. doi: 10.3923/javaa.2010.1250.1254

López, A., Ming, D., & Towers, G. (2002). Antifungal Activity of Benzoic Acid Derivatives from Piper lanceaefolium. Journal of Natural Products, 65(1), 62–64. doi:10.1021/np010410g

López-Mejía, O., López-Malo, A., & Palou, E. (2014). Capacidad antioxidante de subproductos de semillas de amaranto (Amaranthus hypochondriacus). Archivos Latinoamericanos de Nutrición, 64(1), 50-57.

Lotti, C., Campo, M., Piccinelli, A., Cuesta-Rubio, O., Márquez, I., & Rastrelli, L. (2010). Chemical Constituents of Red Mexican Propolis. Journal of Agriculture and Food Chemistry, 58, 2209 – 2213. doi:10.1021/jf100070w

Lozina, L., Peichoto, M., Acosta, O., & Granero, G. (2010). Estandarización y Caracterización organoléptica y Físico-Química de 15 Propóleos Argentinos. Latin American Journal of Pharmacy, 29(1), 102-110.

Lugo-Sepúlveda, R., Martínez-Robinson, K., Morales, G., De la Rosa, R., & Noriega, J. (2009). Determinación del Origen Botánico de los Propóleos Sonorenses (CABORCA) Mediante HPLC. Invurnus, 4(2), 24-30.

Machado, C., Mokochinski, J., Onofre, T., de Oliveira, F., Cardoso, M., Ferreira, R., Frankland, A., Ferreira, A., Pessoa, C., Cuesta-Rubio, O., Chagas, M., Soares, M., & Reyes, Y. (2016). Comparative Study of Chemical Composition and Biological Activity of Yellow, Green, Brown, and Red Brazilian Propolis. Evidence-Based Complementary and Alternative Medicine, 2016(6057650), 1-11. doi: 10.1155/2016/6057650

Menezes, H., Bacci, M., Oliveira, S., & Pagnocca, F. (1997). Antibacterial properties of propolis and products containing propolis from Brazil. Apidologie, 28, 71-76.

Menna-Barreto, R., Laranja, A., Silva, C., Coelho, G., Paes, C., Oliveira, M., & de Castro, S. (2008). Anti-Trypanosoma cruzi activity of Pterodon pubescens seed oil: geranylgeraniol as the major bioactive component. Parasitolology Research, 103(1), 111-117. doi: 10.1007/s00436-008-0937-0.

Mirzoeva, K., Grishanin, N., & Calder P. (1997). Antimicrobial action of propolis and some of its components: the effects on growth, membrane potential and motility of bacteria. Microbiological Research, 152(1997), 239-246.

Mora, O. (2003). Lauric Acid: Bioactive Component of the Palm Kernel Oil. Palmas, 24(1), 79-83.

Morgado, E., Stock, D., García, F., Finger, D., Frankland, A., Nogueira, M., Felsner, M., Quináia, P., Chagas, M., & Reyes, Y. (2014). A Comparison between Characterization and Biological Properties of Brazilian Fresh and Aged Propolis. BioMed Research International, 2014(257617), 1-10. doi: 10.1155/2014/257617

Mulyaningsih, S., Sporer, F., Zimmermann, S., Reichling, J., & Wink, M. (2010). Synergistic properties of the terpenoids allomadendrene and 1,8-cineole from the essential oil of Eucalyptus globulus against antibiotic-susceptible and antibiotic-resistant pathogens. Phytomedicine, 17(13), 1061-1066. doi: 10.1016/j.phymed.2010.06.018

Muhammad, I., El Sayed, K., Mossa, J., Al-Said, M., El-Feraly, F., Clark, A., Hufford, C., Oh, S., & Mayer, A. (2000). Bioactive 12-Oleanene triterpene and secotriterpene acids from Maytenus undata. Journal of Natural Products, 63(5), 605-610. doi:10.1021/np990456y

Naggara, Y., Sunb, J., Robertson, A., Giesyb, J. P., & Wiseman, S. (2016). Chemical characterization and antioxidant properties of Canadian propolis. Journal of Apicultural Research, 55(4), 305-314. doi: 10.1080/00218839.2016.1233700

National Center for Biotechnology Information (NCBI), (n.d). National Library of Medicine: MESH Database. Recuperado el 22 de agosto de 2018, de http://www.ncbi.nlm.nih.gov/mesh/68010626

Naughton, S., Hanson, E., Mathai, M., & McAinch, A. (2018). The Acute Effect of Oleic-or Linoleic Acid-Containing Meals on Appetite and Metabolic Markers; A Pilot Study in Overweight or Obese Individuals. Nutrients, 10(1376), 1-17. doi: 10.3390/nu10101376

Ormeño E., & Fernández, C. (2012). Los terpenos de las plantas. Investigación y ciencia, 428 (1), 62-69.

Palomino, L., Martínez, J., García, C., Gil, J., & Durango, D. (2010). Caracterización fisicoquímica y actividad antimicrobiana del propóleos en el Municipio de La Unión (Antioquia, Colombia). Revista Facultad Nacional de Agronomía Medellín, 63(1), 5373-5383.

Panché, A., Diwan, A., & Chandra, S. (2016). Flavonoids: an overview. Journal of Nutritional Science, 5(e47): 1-15. doi: 10.1017/jns.2016.41

Peña, R. (2018). Estandarización en propóleos: antecedentes químicos y biológicos. Ciencia e Investigación Agraria, 35(1), 17-26.

Peñarrieta, J., Tejeda, L., Mollinedo, P., Vila, J., & Bravo, J. (2014). Phenolic compounds in food. Revista Boliviana de Química, 31(2): 68-81.

Pino, N., Meléndez, E., & Stashenko, E. (2009). Composición química y actividad antibacteriana del aceite esencial de hojas de Piper lanceaefolium, planta usada tradicionalmente en Colombia. Boletín Latinoamericano y del Caribe de Plantas Medicinales y Aromáticas, 8(4):301-304.

Polanco-Hernández, G., Escalante-Erosa, F., García-Sosa, K., Rosado, M., Guzmán-Marín, K., Acosta-Viana, K., Giménez-Turba, A., Salamanca, E., & Peña-Rodríguez, L. (2013). Synergistic Effect of Lupenone and Caryophyllene Oxide against Trypanosoma cruzi. Evidence-Based Complementary and Alternative Medicine, 2013(435398), 1-6. doi: 10.1155/2013/435398.

Probst, I., Sforcin, J., Rall, V., Fernandes, A., & Fernandes, J. (2011). Antimicrobial activity of propolis and essential oils and synergism between these natural products. Journal of Venomous Animals and Toxins including Tropical Diseases, 17(2), 159-167. doi: 10.1590/S1678-91992011000200006

Quiñones, M. (2012). Los polifenoles, compuestos de origen natural con efectos saludables sobre el sistema cardiovascular. Nutrición Hospitalaria, 27(1), 76-89. doi:10.3305/nh.2012.27.1.5418

Quintero-Mora, L., Londoño-Orozco, A., Hernández-Hernández, F., Manzano-Gayosso, P., López-Martínez, R., Soto-Zárate, C., Carrillo-Miranda, L., Penieres-Carrillo, G., García-Tovar, C., Cruz-Sánchez, T. (2008). Efecto de extractos de propóleos mexicanos de Apis mellifera sobre el crecimiento in vitro de Candida albicans. Revista Iberoamericana de Micología, 25(1), 22-26. doi:10.1016/S1130-1406(08)70006-8

Ramírez-Arriaga, E., Martínez-Bernal, A., Ramírez, N., & Martínez-Hernández, E. (2016). Análisis palinológico de mieles y cargas de polen de Apis mellifera (apidae) de la región centro y norte del Estado de Guerrero, México. Botanical Sciences, 94(1), 141-156. doi:10.17129/botsci.217

Rasul, A., Millimouno, F., Eltayb, W., Ali, M., Li, J., & Li, X. (2013). Pinocembrin: A Novel Natural Compound with Versatile Pharmacological and Biological Activities. BioMed Research International, 2013(379850), 1-9. doi: 10.1155/2013/379850

Rivera-Yañez, C., Terrazas, L. I., Jiménez-Estrada M., Campos, J., Flores-Ortiz, C., Hernández, L., Cruz-Sánchez, T., Garrido-Farriña, G., Rodríguez- Monroy, M., & Canales, M. (2017). Anti-Candida Activity of Bursera morelensis Ramirez Essential Oil and Two Compounds, α-Pinene and γ-Terpinene-An In Vitro Study. Molecules, 22(12), 1-13. doi: 10.3390/molecules22122095.

Ruzin, A., & Novick, R. (2000). Equivalence of Lauric Acid and Glycerol Monolaurate as Inhibitors of Signal Transduction in Staphylococcus aureus. Journal of Bacteriology, 182(9), 2668-2671.

Salamanca, G., Correa, I., & Principal, J. (2007). Perfil de flavonoides e índices de oxidación de algunos propóleos colombianos. Zootecnia Tropical, 25(2), 95-102.

Santiago, L., & Mayor, A. (2014). Lupeol: An antioxidant triterpene in Ficus pseudopalma Blanco (Moraceae). Asian Pacific Journal of Tropical Biomedicine, 4(2): 109-118. doi: 10.1016/S2221-1691(14)60218-5.

Santoyo, S., Cavero, S., Jaime, L., Ibañez, E., Señoráns, F., & Reglero, G. (2005). Chemical composition and antimicrobial activity of Rosmarinus officinalis L. Essential oil obtained via supercritical fluid extraction. Journal of food protection, 68(4), 790-795.

Sforcin, J., & Bankova, V. (2011). Propolis: Is there a potential for the development of new drugs?. Journal of Ethnopharmacology, 133(2), 253-260. doi: 10.1016/j.jep.2010.10.032

Silva-Carvalho, R., Baltazar, F., & Almeida-Aguiar, C. (2015). Propolis: A Complex Natural Product with a Plethora of Biological Activities That Can Be Explored for Drug Development. Evidence-Based Complementary and Alternative Medicine, 2015(206439), 1-29. doi:10.1155/2015/206439

Sitarek, P., Rijo, P., Garcia, C., SkaBa, E., Kalemba, D., Bialas, A., Szemraj, J., Pytel, D., Toma, M., Wysokinska, H., & Sliwinski, T. (2017). Antibacterial, Anti-Inflammatory, Antioxidant, and Antiproliferative Properties of Essential Oils from Hairy and Normal Roots of Leonurus sibiricus L. and Their Chemical Composition. Oxidative Medicine and Cellular Longevity, 2017(7384061), 1-12. doi:10.1155/2017/7384061

Skoog, D., Holler, F. J., & Crouch, S. R. (2005). Fundamentos de Química Analítica. USA: Cengage Learning Editores.

Solomons, T. W. G. (2004). Fundamentos de Química orgánica. Florida, USA: Limusa.

Sosa-López, Á., Cabrera, M., & Álvarez, M. (2016). Vegetación de origen como parámetro de caracterización microbiana de los propóleos. Journal of the Selva Andina Biosphere, 4(1), 3-23.

Talla, E., Dabole, B., Taiwe, G., Ngo Bum, E., Mbafor, J., Atchade, A., Malik, R., Zulfiqar, A., Sidiki, N., Nguimbou, R., & Choudhary, M. (2013). Antinociceptive Pentacyclic Triterpenoids from the Cameroonian Brown Propolis. Pharmacologia, 4(3), 218- 227. doi:10.5567/pharmacologia.2013.218.227.

Teles, F., Machado, T., Pessoa, F., Honorato, V., de Oliveira, H., Fernandes, A., Gomes, S., Porfirio, Z., Braga, A., Lerner, R., & Fanelli, C. (2015). Brazilian Red Propolis Attenuates Hypertension and Renal Damage in 5/6 Renal Ablation Model. PLos One, 10(1), e0116535. doi:10.1371/journal.pone.0116535

Tolosa, L., & Cañizares, E. (2002). Obtención, caracterización y evaluación de la actividad antimicrobiana de extractos de propóleos de Campeche. Ars Pharmaceutica, 43(1-2), 187-204.

Trusheva, B., Trunkova, D., & Bankova, V. (2007). Different extraction methods of biologically active components from propolis: a preliminary study. Chemistry Central Journal, 1(13), 1-4. doi: 10.1186/1752-153X-1-13.

Vargas-Sánchez, R., Torrescano-Urrutia, G., Acedo-Félix, E., Carvajal-Millán, E., González‐Córdova, A., Vallejo-Galland, B., Torres-Llanez, M., & Sánchez-Escalante, A. (2014a). Antioxidant and Antimicrobial Activity of Commercial Propolis Extract in Beef Patties. Journal of Food Science, 79(8), C1499-1504. doi: 10.1111/1750-3841.12533

Vargas-Sánchez, R., Torrescano-Urrutia, G., Mendoza-Wilson, A., Vallejo-Galland, B., Acedo-Félix, E., Sánchez-Escalante, J., Peñalba-Garmendia, M., & Sánchez-Escalante, A. (2014b). Mecanismos involucrados en la actividad antioxidante y antibacteriana del propóleos. Biotecnia, XVI(1), 32-37.

Vargas-Sánchez, R., Peñalba-Garmendia, M., Sánchez-Escalante, J., Torrescano-Urrutia, G., & Sánchez-Escalante, A. (2016). Pollen profile of propolis produced on the eastern edge of the Sonoran desert in central Sonora, Mexico. Acta Botanica Mexicana, 114(114), 69-86. doi:10.21829/abm114.2016.1103

Velázquez, C., Navarro, M., Acosta, A., Ángulo, A., Domínguez, Z., Robles, R., Robles-Zepeda, R., Lugo, E., Goycoolea, F., Velázquez, E., Astiazaran, H., & Hernández, J. (2007). Antibacterial and free-radical scavenging activities of Sonoran propolis. Journal of Applied Microbiology, 103(5), 1747-1756.

Xie, Y., Yang, W., Tang, F., Chen, X., & Ren, L. (2015). Antibacterial activities of flavonoids: structure-activity relationship and mechanism. Current Medicinal Chemistry, 22(1), 132-49. doi:10.2174/0929867321666140916113443

Zavaleta, J., Muñoz, A., Blanco, T., Alvarado-Ortiz, C., & Loja, B. (2005). Capacidad antioxidante y principales ácidos fenólicos y flavonoides de algunos alimentos. Acta Médica Sanmartiniana, 1(1), 81-85.

Zhang, X., Xiong, H., & Liu, L. (2012). Effects of taraxasterol on inflammatory responses in lipopolysaccharide-induced RAW 264.7 macrophages. Journal of Ethnopharmacology, 141(1), 206-211. doi: 10.1016/j.jep.2012.02.020